不同生活型和气孔分布类型植物叶片气孔特征差异及其与叶资源经济性状关联

doi:10.7525/j.issn.1673-5102.2026.01.012

摘要/Abstract

摘要：

为探究不同生活型（乔木、灌木）和气孔分布类型（单面气孔型、双面气孔型）植物气孔特征差异及其与叶资源经济性状的相关关系，该研究于2023年7—8月以东北林业大学校园内常见的22个树种为研究对象，通过相关分析和标准化主轴分析发现：（1）生活型和气孔分布类型都显著影响气孔特征，乔木的气孔密度（D_S）显著高于灌木（P<0.05），而气孔开度（A_S）较低；单面气孔型植物的D_S和气孔相对面积（A_SR）显著高于双面气孔型植物（P<0.05）；（2）气孔特征之间的关系在不同的生活型和气孔分布类型中存在差异，D_S与气孔大小（S_S）和A_SR呈负相关关系，且仅在乔木和单面气孔型植物中达到显著水平（P<0.05）；S_S和A_S呈正相关关系，且仅在单面气孔型植物中达到显著水平（P<0.05）；（3）气孔特征与其他叶资源经济性状关系紧密，D_S和A_SR都与比叶面积（A_SL）和叶片氮含量（N_L）负相关，与干物质含量（C_LDM）正相关（P<0.05），A_S与N_L负相关。叶片性状间的协同关系在乔木和单面气孔型植物中更加稳定，而在灌木和双面气孔型植物中更趋向于独立发展。研究结果有助于进一步了解不同类别植物的气孔发育策略。

关键词: 生活型, 双面气孔型, 气孔特征, 叶资源经济性状

Abstract:

To explore the differences in stomatal traits between different life forms（trees vs. shrubs） and stomatal distribution types（hypostomatous vs. amphistomatous）， and their relationships with leaf economic traits， this study was conducted from July to August 2023 using 22 common tree species on the campus of Northeast Forestry University. Through correlation analysis and standardized major axis analysis， the following findings were obtained：（1）Both life forms and stomatal distribution types significantly influenced stomatal traits. Trees exhibited significantly higher stomatal density（D_S）（P<0.05） but lower stomatal aperture（A_S） than shrubs. Hypostomatous leaves showed significantly higher D_S and stomatal relative area（A_SR） than amphistomatous leaves. （2）Relationships among stomatal traits varied by life form and leaf type. Negative correlations between D_S and stomatal size （S_S） or A_SR were statistically significant（P<0.05） only in trees and hypostomatous leaves， while the positive correlation between S_S and A_S reached significance（P<0.05） exclusively in hypostomatous leaves. （3）Stomatal traits were closely linked to the other leaf economic traits. Both D_S and A_SR were negatively correlated with specific leaf area （A_SL） and leaf nitrogen content（N_L）， but positively correlated with leaf dry matter content（C_LDM）. A_S showed a negative correlation with N_L. Trait coordination was more stable in trees and hypostomatous leaves， whereas shrubs and amphistomatous leaves exhibited more independent trait variations. The results of this research help to further understand the stomatal development strategies of different types of plants.

Key words: life form, amphistomatous leaves, stomatal traits, leaf economic traits

中图分类号:

S718.45

刘禹含, 李婷婷, 杨柳, 李特, 刘刚, 王秀伟. 不同生活型和气孔分布类型植物叶片气孔特征差异及其与叶资源经济性状关联[J]. 植物研究, 2026, 46(1): 131-144.

Yuhan LIU, Tingting LI, Liu YANG, Te LI, Gang LIU, Xiuwei WANG. Differences in Leaf Stomatal Traits across Plant Life Forms and Stomatal Distribution Types and Their Associations with Leaf Economic Traits[J]. Bulletin of Botanical Research, 2026, 46(1): 131-144.

图/表 10

表1

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表5

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参考文献 47

[1]	RAVEN J A.Selection pressures on stomatal evolution［J］.New Phytologist，2002，153（3）：371-386.
[2]	MCADAM S A M， BRODRIBB T J.Linking turgor with ABA biosynthesis：implications for stomatal responses to vapor pressure deficit across land plants［J］.Plant Physiology，2016，171（3）：2008-2016.
[3]	MARTIN C， GLOVER B J.Functional aspects of cell patterning in aerial epidermis［J］.Current Opinion in Plant Biology，2007，10（1）：70-82.
[4]	LIU C C， SACK L， LI Y，et al.Relationships of stomatal morphology to the environment across plant communities［J］.Nature Communications，2023，14（1）：6629.
[5]	MIYASHITA K， TANAKAMARU S， MAITANI T，et al.Recovery responses of photosynthesis，transpiration，and stomatal conductance in kidney bean following drought stress［J］.Environmental and Experimental Botany，2005，53（2）：205-214.
[6]	CASSON S A， HETHERINGTON A M.Environmental regulation of stomatal development［J］.Current Opinion in Plant Biology，2010，13（1）：90-95.
[7]	HAWORTH M， ELLIOTT-KINGSTON C， MCELWAIN J C.Stomatal control as a driver of plant evolution［J］.Journal of Experimental Botany，2011，62（8）：2419-2423.
[8]	HETHERINGTON A M， WOODWARD F I.The role of stomata in sensing and driving environmental change［J］.Nature，2003，424（6951）：901-908.
[9]	FRANKS P J， BEERLING D J.Maximum leaf conductance driven by CO₂ effects on stomatal size and density over geologic time［J］.Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America，2009，106（25）：10343-10347.
[10]	SACK L， BUCKLEY T N.The developmental basis of stomatal density and flux［J］.Plant Physiology，2016，171（4）：2358-2363.
[11]	PATHOUMTHONG P， ZHANG Z， ROY S J，et al.Rapid non-destructive method to phenotype stomatal traits［J］.Plant Methods，2023，19（1）：36.
[12]	LI Q， HOU J H， HE N P，et al.Changes in leaf stomatal traits of different aged temperate forest stands［J］.Journal of Forestry Research，2021，32（3）：927-936.
[13]	BUCHER S F， KÖNIG P， MENZEL A，et al.Traits and climate are associated with first flowering day in herbaceous species along elevational gradients［J］.Ecology and Evolution，2018，8（2）：1147-1158.
[14]	DRAKE P L， FROEND R H， FRANKS P J.Smaller，faster stomata：scaling of stomatal size，rate of response，and stomatal conductance［J］.Journal of Experimental Botany，2013，64（2）：495-505.
[15]	倪榕蔚，甘玉婷，杨桂梅，等.热岛效应下亚热带城市植被叶气孔权衡特征及其与叶功能性状的关系［J］.生态学报，2023，43（13）：5336-5346.
	NI R W， GAN Y T， YANG G M，et al.Trade-off characteristics of stomata of subtropical urban vegetation and its relationship with leaf functional traits under heat island effect［J］.Acta Ecologica Sinica，2023，43（13）：5336-5346.
[16]	杨克彤，常海龙，陈国鹏，等.兰州市主要绿化植物气孔性状特征［J］.植物生态学报，2021，45（2）：187-196.
	YANG K T， CHANG H L， CHEN G P，et al.Stomatal traits of main greening plant species in Lanzhou［J］.Chinese Journal of Plant Ecology，2021，45（2）：187-196.
[17]	DRAKE P L， DE BOER H J， SCHYMANSKI S J，et al.Two sides to every leaf：water and CO₂ transport in hypostomatous and amphistomatous leaves［J］.New Phytologist，2019，222（3）：1179-1187.
[18]	MUIR C D.Making pore choices：repeated regime shifts in stomatal ratio［J］.Proceedings of the Royal Society B：Biological Sciences，2015，282（1813）：20151498.
[19]	BUCKLEY T N， JOHN G P， SCOFFONI C，et al.How does leaf anatomy influence water transport outside the xylem？［J］.Plant Physiology，2015，168（4）：1616-1635.
[20]	王青，刘聪聪，何念鹏，等.内蒙古高原植物气孔性状的空间变异及其适应机制［J］.生态学报，2023，43（9）：3766-3777.
	WANG Q， LIU C C， HE N P，et al.Spatial variations and adaptive mechanisms of plant stomatal traits on the Inner Mongolian Plateau［J］.Acta Ecologica Sinica，2023，43（9）：3766-3777.
[21]	LI L， MCCORMACK M L， MA C G，et al.Leaf economics and hydraulic traits are decoupled in five species-rich tropical-subtropical forests［J］.Ecology Letters，2015，18（9）：899-906.
[22]	WRIGHT I J， REICH P B， WESTOBY M，et al.The worldwide leaf economics spectrum［J］.Nature，2004，428（6985）：821-827.
[23]	BUCHER S F， AUERSWALD K， GRÜN-WENZEL C，et al.Stomatal traits relate to habitat preferences of herbaceous species in a temperate climate［J］.Flora，2017，229：107-115.
[24]	YIN Q L， WANG L， LEI M L，et al.The relationships between leaf economics and hydraulic traits of woody plants depend on water availability［J］.Science of The Total Environment，2018，621：245-252.
[25]	LIU C C， LI Y， XU L，et al.Variation in leaf morphological，stomatal，and anatomical traits and their relationships in temperate and subtropical forests［J］.Scientific Reports，2019，9（1）：5803.
[26]	ZHANG S B， GUAN Z J， SUN M，et al.Evolutionary association of stomatal traits with leaf vein density in Paphiopedilum，Orchidaceae［J］.PLoS One，2012，7（6）：e40080.
[27]	TRICKER P J， TREWIN H， KULL O，et al.Stomatal conductance and not stomatal density determines the long-term reduction in leaf transpiration of poplar in elevated CO₂ ［J］.Oecologia，2005，143（4）：652-660.
[28]	王瑞丽，于贵瑞，何念鹏，等.气孔特征与叶片功能性状之间关联性沿海拔梯度的变化规律：以长白山为例［J］.生态学报，2016，36（8）：2175-2184.
	WANG R L， YU G R， HE N P，et al.Altitudinal variation in the covariation of stomatal traits with leaf functional traits in Changbai Mountain［J］.Acta Ecologica Sinica，2016，36（8）：2175-2184.
[29]	车应弟，刘旻霞，李俐蓉，等.基于功能性状及系统发育的亚高寒草甸群落构建［J］.植物生态学报.2017，41（11）：1157-1167.
	CHE Y D， LIU M X， LI L R，et al.Exploring the community assembly of subalpine meadow communities based on functional traits and community phylogeny［J］.Chinese Journal of Plant Ecology，2017，41（11）：1157-1167.
[30]	ARNON D I.Copper enzymes in isolated chloroplasts.Polyphenoloxidase in Beta Vulgaris ［J］.Plant Physiology，1949，24（1）：1-15.
[31]	张韫.土壤·水·植物理化分析教程［M］.北京：中国林业出版社，2011.
	ZHANG Y.Soil，water and plant physicochemical analysis course［M］.Beijing：China Forestry Publishing House，2011.
[32]	XIONG D L， FLEXAS J.From one side to two sides：the effects of stomatal distribution on photosynthesis［J］.New Phytologist，2020，228（6）：1754-1766.
[33]	MOTT K A， GIBSON A C， O'LEARY J W.The adaptive significance of amphistomatic leaves［J］.Plant，Cell & Environment，1982，5（6）：455-460.
[34]	HARRISON E L， CUBAS L A， GRAY J E，et al.The influence of stomatal morphology and distribution on photosynthetic gas exchange［J］.The Plant Journal，2020，101（4）：768-779.
[35]	PARKHURST D F.The adaptive significance of stomatal occurrence on one or both surfaces of leaves［J］.Journal of Ecology，1978，66（2）：367-383.
[36]	PATHARE V S， KOTEYEVA N， COUSINS A B.Increased adaxial stomatal density is associated with greater mesophyll surface area exposed to intercellular air spaces and mesophyll conductance in diverse C₄ grasses［J］.New Phytologist，2020，225（1）：169-182.
[37]	吴冰洁，刘玉军，姜闯道，等.叶片生长进程中气孔发育对叶温调节的影响［J］.植物生理学报，2015（1）：119-126.
	WU B J， LIU Y J， JIANG C D，et al.Effects of stomatal development on leaf temperature during leaf expansion［J］.Plant Physiology Journal，2015（1）：119-126.
[38]	BRODRIBB T J， JORDAN G J， CARPENTER R J.Unified changes in cell size permit coordinated leaf evolution［J］.New Phytologist，2013，199（2）：559-570.
[39]	杨克彤，陈国鹏，李广，等.兰州市典型绿化树种叶性状间的权衡关系［J］.生态学杂志，2020，39（5）：1518-1526.
	YANG K T， CHEN G P， LI G，et al.Trade-off among leaf traits of typical greening tree species in Lanzhou［J］.Chinese Journal of Ecology，2020，39（5）：1518-1526.
[40]	SMITH W K， VOGELMANN T C， DELUCIA E H，et al.Leaf form and photosynthesis［J］.BioScience，1997，47（11）：785-793.
[41]	FAJARDO A， SIEFERT A.Phenological variation of leaf functional traits within species［J］.Oecologia，2016， 180（4）：951-959.
[42]	XIE J B， WANG Z Y， LI Y.Stomatal opening ratio mediates trait coordinating network adaptation to environmental gradients［J］.New Phytologist，2022，235（3）：907-922.
[43]	LORANGER J， SHIPLEY B.Interspecific covariation between stomatal density and other functional leaf traits in a local flora［J］.Botany，2010，88（1）：30-38.
[44]	BEERLING D J， KELLY C K.Evolutionary comparative analyses of the relationship between leaf structure and function［J］.New Phytologist，1996，134（1）：35-51.
[45]	LUO J X， ZANG R G， LI C Y.Physiological and morphological variations of Picea asperata populations originating from different altitudes in the mountains of southwestern China［J］.Forest Ecology and Management，2006，221（1/2/3）：285-290.
[46]	FRANKS P J， FARQUHAR G D.The mechanical diversity of stomata and its significance in gas-exchange control［J］.Plant Physiology，2007，143（1）：78-87.
[47]	SJÖMAN H， MORGENROTH J， SJÖMAN J D，et al.Diversification of the urban forest：can we afford to exclude exotic tree species？［J］.Urban Forestry & Urban Greening，2016，18：237-241.

气孔分布类型 Stomatal distribution type	科 Family	属 Genus	种 Species	生活型 Life form	胸径 DBH/cm	地径 DGL/cm
单面气孔型 Hypostomaty	无患子科Sapindaceae	槭属Acer	色木槭Acer pictum	乔木Tree	9.2~15.0
	无患子科Sapindaceae	槭属Acer	糖槭Acer saccharum	乔木Tree	14.5~19.0
	豆科Fabaceae	紫穗槐属Amorpha	紫穗槐Amorpha fruticosa	灌木Shrub		1.0~2.3
	桦木科Betulaceae	桦木属Betula	白桦Betula platyphylla	乔木Tree	20.2~25.6
	蔷薇科Rosaceae	山楂属Crataegus	山楂Crataegus pinnatifida	乔木Tree	9.6~18.5
	木樨科Oleaceae	梣属Fraxinus	水曲柳Fraxinus mandshurica	乔木Tree	32.3~37.2
	蔷薇科Rosaceae	苹果属Malus	海棠Malus spectabilis	乔木Tree	6.1~8.2
	木兰科Magnoliaceae	天女花属Oyama	天女木兰Oyama sieboldii	乔木Tree	3.3~5.7
	蔷薇科Rosaceae	稠李属Padus	紫叶稠李 Padus virginiana ‘Canada Red’	乔木Tree	9.1~18.3
	绣球科Hydrangeaceae	山梅花属 Philadelphus	东北山梅花 Philadelphus schrenkii	灌木Shrub		1.7~2.9
	蔷薇科Rosaceae	李属Prunus	稠李Prunus padus	乔木Tree	17.5~34.2
	蔷薇科Rosaceae	李属Prunus	榆叶梅Prunus triloba	灌木Shrub		1.3~2.9
	壳斗科 Fagaceae	栎属Quercus	蒙古栎Quercus mongolica	乔木Tree	12.3~15.4
	荚蒾科 Viburnaceae	接骨木属Sambucus	接骨木Sambucus williamsii	灌木Shrub		4.0~5.9
	蔷薇科 Rosaceae	花楸属Sorbus	花楸Sorbus pohuashanensis	乔木Tree	12.1~16.8
	锦葵科 Malvaceae	椴属Tilia	紫椴Tilia amurensis	乔木Tree	9.1~10.9
	锦葵科 Malvaceae	椴属Tilia	辽椴Tilia mandshurica	乔木Tree	12.3~22.1
双面气孔型 Amphistomaty	杨柳科Salicaceae	杨属Populus	钻天杨Populus nigra var. italica	乔木Tree	22.3~28.6
	杨柳科Salicaceae	杨属Populus	小叶杨Populus simonii	乔木Tree	50.5~55.5
	杨柳科Salicaceae	柳属Salix	旱柳Salix matsudana	乔木Tree	28.5~33.5
	木樨科Oleaceae	丁香属Syringa	暴马丁香Syringa reticulata	乔木Tree	3.6~9.0
	木樨科Oleaceae	丁香属Syringa	丁香Syringa oblata	灌木Shrub		3.2~6.7

统计指标 Statistical index	上表皮 Adaxial epidermis				下表皮 Abaxial epidermis
统计指标 Statistical index	气孔密度 D_S/（No.·mm^-2）	气孔大小 S_S/μm²	气孔相对面积A_SR/%	气孔开度 A_S/%	气孔密度 D_S/（No.·mm^-2）	气孔大小 S_S/μm²	气孔相对面积 A_SR/%	气孔开度 A_S/%
样本量 Sample size	24	24	24	24	109	109	109	109
平均值 Mean	38.06	342.87	1.22	48.53	276.75	347.95	7.41	46.14
最小值 Minimum	10.11	248.82	0.35	38.49	68.82	126.50	2.11	24.30
最大值 Maximum	97.69	605.41	2.47	55.85	1 057.21	1 386.50	22.49	60.21
标准误差 Standard error	4.67	18.56	0.12	0.81	21.69	21.47	0.40	0.72
偏度 Skewness	1.18	1.27	0.61	-0.74	1.70	2.55	1.50	-0.32
峰度 Kurtosis	0.63	1.52	-0.77	0.76	2.07	8.13	2.39	-0.26
变异系数 Coefficient of variation	0.60	0.27	0.50	0.08	0.82	0.64	0.57	0.16

性状 Trait	效应 Effect	自由度 d_f	F	P
气孔密度 D_S	生活型 Life form	1	7.91	**
	气孔分布类型 Stomatal distribution type	1	2.31	0.13
	气孔分布类型×生活型 Stomatal distribution type×Life form	1	5.44	*
气孔大小 S_S	生活型 Life form	1	3.40	0.07
	气孔分布类型 Stomatal distribution type	1	0.40	0.53
	气孔分布类型×生活型 Stomatal distribution type×Life form	1	0.01	0.93
气孔相对面积 A_SR	生活型 Life form	1	3.50	0.07
	气孔分布类型 Stomatal distribution type	1	7.50	**
	气孔分布类型×生活型 Stomatal distribution type×Life form	1	10.70	**
气孔开度 A_S	生活型 Life form	1	5.86	*
	气孔分布类型 Stomatal distribution type	1	3.95	*
	气孔分布类型×生活型 Stomatal distribution type×Life form	1	0.23	0.63

特征 Trait	叶资源经济性状 Leaf economic traits						气孔特征 Stomatal traits
特征 Trait	比叶面积 A_SL	叶面积 A_L	叶片厚度 T_L	叶绿素含量 Chl	叶片氮含量 N_L	干物质含量 C_LDM	气孔密度 D_S	气孔大小 S_S	气孔相对面积 A_SR	气孔开度 A_S
气孔密度D_S	-0.31^**	0.03	-0.04	-0.03	-0.19^*	0.51^**	1
气孔大小S_S	-0.03	0.73	-0.01	-0.14	-0.18	-0.13	-0.44^**	1
气孔相对面积A_SR	-0.37^**	0.13	0.05	-0.15	-0.36^**	0.42^**	0.77^**	0.12	1
气孔开度A_S	-0.18	-0.04	0.07	0.01	-0.21^*	0.07	-0.20^*	0.40^**	0.10	1

性状 Trait	生活型 Life form				气孔分布类型 Stomatal distribution type
	乔木 Tree		灌木 Shrub		单面气孔型 Hypostomaty		双面气孔型 Amphistomaty
	R²	P	R²	P	R²	P	R²	P
D_S-S_S	0.50	**	0.27	0.37	0.53	***	0.16	0.50
D_S-A_SR	0.53	***	0	0.95	0.45	**	0.46	0.21
A_S-S_S	0.16	0.11	0.36	0.28	0.25	*	0.09	0.62